DOI:
http://dx.doi.org/10.18273/revsal.v49n4-2017007
Revisión de Tema
La
Región “Urabá Antioqueño-Cuencas altas de los ríos Sinú y San Jorge-Bajo Cauca Antioqueño”: “guarida” del paludismo
colombiano
The Region “Urabá Antioqueño-Cuencas
altas de los ríos Sinú and San Jorge-Bajo Cauca Antioqueño”: “shelter” of
Colombian malaria
Jaime Carmona-Fonseca 1
1 Universidad
de Antioquia. Medellín, Colombia
Correspondencia:
Jaime Carmona Fonseca. Dirección: Carrera 51 D #62-29, oficina 336.
Medellín, Colombia. Teléfono: +57 219 60 25. Fax: 219 60 51. Correspondencia: jaimecarmonaf@hotmail.com
.RESUMEN
En la zona formada por el Urabá
Antioqueño-Cuencas altas de los ríos Sinú y San Jorge-Bajo Cauca Antioqueño (en
adelante, la Región) se reportan el 60% del paludismo en Colombia. La Región no
es tratada de manera específica en informes oficiales y ni siquiera los
investigadores de malaria la tratan en forma precisa. Esta revisión tiene como
objetivo describir en forma argumentada qué es La Región. Este es un estudio
teórico descriptivo en el que se propone que la Región debe conformarse por 25
municipios, los 21 que usualmente se incluyen en el Bajo Cauca más cuatro de
Antioquia (Valdivia, Anorí, Remedios y Segovia), porque tienen las mismas
condiciones ecoepidemiológicas y nivel similar de endemia. La Región “nueva” la
integran 11 municipios en Urabá Antioqueño, cuatro en sur de Córdoba, y 10 en
Bajo Cauca Antioqueño. La Región “nueva” tiene 34.848 km2 y 1.339.297
habitantes (2015). Asimismo, cuenta con grandes planicies y al menos cuatro
niveles de intensidad pluviométrica. La transmisión es estable, sin marcadas
fluctuaciones en casos anuales de malaria. Desde 1950-1959, la Región tiene
alta incidencia palúdica (índice parasitario anual >25 por 1.000 expuestos)
y predominio de P. vivax (6070% del
total). Las especies anofelinas halladas en la Región son 19. Se concluye que
hay argumentos ecológicos y epidemiológicos abundantes y sólidos para proponer
que la Región se integre por los 25 municipios referidos y que las autoridades
sanitarias colombianas entreguen información periódica sobre ella.
Palabras
clave: paludismo, malaria, Plasmodium, epidemiología, Colombia.
ABSTRACT
In
the zone formed by Urabá Antioqueño-Cuencas altas de los ríos Sinú and San
Jorge-Bajo Cauca Antioqueño (hereinafter, the Region), 60% of the Colombian
cases of malaria are described. The Region is not specifically addressed in
official reports and even malaria researchers do not refer to it precisely. The
objective of this review is to argumentatively describe what is the Region.
This is a theoretical descriptive study, which proposes that the Region should
be conformed by 25 municipalities, 21 that are usually included in Bajo Cauca
and four additional municipalities of Antioquia (Valdivia, Anorí, Remedios and
Segovia), as they have the same ecological and epidemiological conditions and
similar levels of malaria endemia. The “new” Region is integrated by 11
municipalities in the Urabá Antioqueño, 4 in the south of Cordoba, and 10 in
the Bajo Cauca Antioqueño. The “new” Region has 34,848 km2 and 1,339,297
inhabitants (2015). Furthermore, the Region has large plains and at least four
levels of rainfall intensity. Transmission is stable, with no marked
fluctuations in the number of malaria cases during the year. Since 1950-1959,
the Region has exhibited a high malaria incidence (annual parasitic index
>25 per 1,000 exposed) and predominance of P. vivax (60-70% of the total). There 19 species of Anopheles in
the Region. It is concluded that there are abundant and solid ecological and
epidemiological arguments to propose that the Region would include the 25
municipalities mentioned before, and that the Colombian health authorities
should provide periodic information about it.
Keywords:
Malaria, Plasmodium, epidemiology, Colombia.
Recibido: 27/06/2017
Aprobado: 30/06/2017
Publicado online: 10/09/2017
INTRODUCCIÓN
Desde hace varios decenios, la región
formada por las zonas de Urabá Antioqueño-Cuencas altas de los ríos Sinú y San
Jorge en Córdoba-Bajo Cauca Antioqueño (en adelante, La Región) (Figura 1) genera 60% de casos anuales
de malaria en Colombia. No obstante, La Región no es tratada de manera
específica en los informes gubernamentales y oficiales y ni siquiera los
investigadores de malaria la tratan en forma precisa. Por ello, este escrito
tiene como objetivo principal describir en forma argumentada qué es La Región
referida. Para lograr la meta, se buscó en diversas fuentes (bases
bibliográficas electrónicas, Google, Google Scholar, bibliotecas, archivos de
entidades) la información requerida. Se trata de un estudio teórico,
descriptivo, que usa información secundaria.
FIGURA
1.
La Región Urabá Antioqueño-Altos Sinú y San Jorge-Bajo Cauca Antioqueño.
Fuente:
elaboración nuestra con datos de DSSA, Secretaria Departamental de Salud de
Córdoba y BES para Córdoba; Dane para
población.
Aunque todo un territorio sea apropiado
para que la malaria se transmita (hay Plasmodium,
hay humanos y hay vectores anofelinos susceptibles a la infección), esta no
ocurre en la misma cantidad en todo el, sino que se
concentra en ciertos lugares de mucha menor extensión; esos son los “puntos
calientes” (hotspots), que traducimos como “guarida”. La heterogeneidad
de la transmisión malárica está comprobada a escala global, regional y en
escala fina en, por ejemplo, Mali, Ghana, Etiopía, Kenia y Tanzania(1,2,3,4,5,6,7,8,9). No conocemos estudios
de puntos calientes/guaridas en Colombia pero sí sabemos de datos que indican,
con claridad, que esto sucede también en el país. Lo primero que señalamos es
que 85% del territorio colombiano es apto para la transmisión(10), por reunir los requisitos de
temperatura, humedad, criaderos de anofeles, presencia de vectores eficaces,
presencia de especies de Plasmodium y presencia de humanos susceptibles.
No obstante, la transmisión del paludismo no es ni ha sido nunca homogénea en
todo el territorio. Siempre han existido y aún hay zonas con muy alta, moderada
y baja endemia. En segundo lugar, sabemos que, inclusive en una misma región
(como la Costa Pacífica), en un mismo departamento (como Antioquia), en un
mismo municipio (Turbo, por ejemplo), hay lugares donde el problema es mucho
más intenso que en el resto. Esta situación se ha mantenido por decenios en
Colombia, en cada región, departamento, municipio y veredas, pero debe quedar
claro, que no se trata de que el nivel de transmisión y de incidencia sea el
mismo en esos lugares calientes; ellos varían, sin embargo,siempre han sido y
son esos lugares los que han concentrado y concentran la malaria colombiana.
¿Qué implica la presencia de guaridas en la
malaria en todo país y región endémicos? La transmisión de la malaria es
heterogénea desde el punto de vista del espacio y esto reduce la eficacia de
las estrategias de control, pero, como contrapartida benéfica, el enfoque de
las estrategias de control en los puntos calientes de la transmisión puede ser
muy eficaz”(1).
La existencia de tales guaridas
no debe ser examinada únicamente como resultado de condiciones naturales
“puras” (orografía, hidrografía, sistema clima, fauna, flora y similares), pues
la presencia de la salud-enfermedad es mucho más que eso y es, sobre todo,
resultado de complejos e históricos procesos de determinación social. Por
razones de extensión, este escrito se centra, no obstante, en examinar las
condiciones naturales, a sabiendas de que lo clave queda por fuera. Se anota,
solamente, que Urabá y Bajo Cauca en Antioquia, así como el sur de Córdoba,
comparten en esencia los procesos económicos, ideopolíticos y socio-culturales
que determinan la salud-enfermedad. La revisión tiene como objetivo
describir en forma argumentada qué es La Región y lo hace mediante un estudio
teórico descriptivo, con información proveniente de diversas fuentes.
Urabá Antioqueño-Altos Sinú y San
Jorge-Bajo Cauca Antioqueño: guarida mayor
Esta región no es una de las cinco que se
conocen como regiones naturales colombianas (Costa Pacífica, Costa Atlántica,
Andina, Orinoquía, Amazonia); tampoco es una región o zona
político-administrativa expresamente definida y delimitada; no pertenece a un
solo departamento, sino que al menos pertenece a dos (si se decide que el Urabá
Chocoano no la integre).
En Colombia hay tres grandes zonas
importantes de producción y dispersión de la infección por Plasmodium: La Región; la Costa Pacífica y la zona de transición de
la Orinoquía-Amazonia. Allí, la transmisión se concentra en el área rural de
alrededor de 100 municipios, que generan 95% de la carga palúdica(11,12,13,14).
Pero ¿qué es rural? En Colombia, el Departamento Administrativo Nacional de
Estadística (DANE) dice que “área rural o resto municipal”, a diferencia de
“área urbana”, es la que “se caracteriza por la disposición dispersa de
viviendas y explotaciones agropecuarias existentes en ella. No cuenta con un
trazado o nomenclatura de calles, carreteras, avenidas, y demás. Tampoco
dispone, por lo general, de servicios públicos y otro tipo de facilidades
propias de las áreas urbanas”(15). “Centro poblado” es un “concepto
creado por el DANE para fines estadísticos, útil para la identificación de
núcleos de población. La revisión retrospectiva del sistema de información
epidemiológica (Sivigila), entre 2008 y 2012, permitió identificar 17
municipios con “informes consistentes y persistentes de malaria urbana y periurbana”,
así: 13 en la Región del Pacífico, otros cuatro dispersos, y Puerto Nariño,
Amazonas(16). Según los autores, a pesar de
que se trata de informes persistentes y consistentes, “los análisis no permiten
asegurar el origen presumible de casos ocurridos en la zona urbana debido a la
falta de consenso sobre la definición de los límites de urbano, periurbano y
rural y la falta de verificación apropiada de la fuente geográfica de la
infección”(16). Técnicamente
puede ser correcta tal apreciación (los límites no están ni estarán definidos,
porque son cambiantes), pero no me quedan dudas sobre la existencia de malaria
urbana-periurbana en esos y otros municipios del país, con base en el citado
estudio y en otros informes(17,18,19,20).
Las mayores endemias palúdicas de Antioquia
están en Urabá y Bajo Cauca, que generan 90% en este departamento, mientras los
municipios de Valencia, Tierralta, Puerto Libertador y Montelíbano (sur de
Córdoba) ocasionan 90% en ese departamento.
1-
Extensión de La Región. La
Región es formada por áreas de los departamentos de Antioquia (Urabá y Bajo
Cauca) y Córdoba (cuencas altas de los ríos Sinú y San Jorge, al sur de
Córdoba). Los municipios integrantes de La Región son 25: 4 en el sur de
Córdoba y 21 en Antioquia. Además de los municipios de Antioquia que
administrativamente (no en sentido epidemiológico) integran la región del Bajo
Cauca, nosotros agregamos a La Región otros cuatro: Valdivia, Anorí, Remedios y
Segovia; ellos son considerados por Antioquia como parte de sus regiones Norte
(a Valdivia) y Nordeste (los otros tres). Con base en criterios
epidemiológicos, esos cuatro municipios pueden considerarse en el Bajo Cauca
Antioqueño, pues sus territorios se funden con los del Bajo Cauca; esos cuatro
municipios tienen alta endemia de paludismo y Remedios y Segovia fueron
incluidos por el Proyecto Malaria Colombia PMC como parte de los 19 municipios
antioqueños para intervenir. Anorí no se incluyó en tal proyecto, pero tiene
IPA mucho mayor que el de los dos incluidos. Tabla 1. Los 21 municipios que integran La Región son: Urabá: 11 municipios, desde Vigía del
Fuerte al suroeste hasta Arboletes al noroeste, incluyendo a Murindó, Mutatá,
Chigorodó, Carepa, Apartadó, Turbo, Necoclí, San Juan de Urabá y San Pedro de
Urabá. Bajo Cauca: seis municipios:
Tarazá, Cáceres, Caucasia, Nechí, El Bagre y Zaragoza. Nordeste: tres municipios: Remedios, Segovia y Anorí. Norte: un municipio: Valdivia.
TABLA 1. Malaria: casos e IPA por mil expuestos en cuatro municipios de
Antioquia con mayoría de territorio en el Bajo Cauca pero tratados
político-administrativamente como de otras subregiones; 2000-2010.
Fuente:
elaboración propia con datos de Sivigila DSSA.
Así, el “Nuevo”
Bajo Cauca resulta integrado epidemiológicamente por estos 10 municipios:
Valencia, Tierralta, Montelíbano y Puerto Libertador, en Córdoba, integran
también La Región, junto con los 21 de Antioquia, para un gran total de 25
municipios. El área de La Región es de 34.848 km2. Tabla 2.
TABLA 2. Conformación territorial y área de La Región.
a
Valdivia es de la región Norte de
Antioquia pero casi todo su territorio está en zona del Bajo Cauca. Fuente:
elaboración propia a partir de datos de:
http://es.wikipedia.org/wiki/Anexo:Municipios_de_Antioquia;
http://es.wikipedia.org/wiki/Anexo:Municipios_de_Cordoba
http://www.valencia-cordoba.gov.co/informacion_general.shtml#geografia
http://www.puertolibertador-cordoba.gov.co/informacion_general.
shtml#geografia
2-
La población expuesta a paludismo. La
población de La Región en 2015, fueron 1.339.297 personas, todos expuestos a
malaria, excepto los 6.000-7.000 que residen en zona urbana de Anorí
(temperatura anual promedio de 21°C, 1.535 masnm).
Tabla 3(21).
En 2005, 16 de los 25 municipios (64%) de La Región tenían entre 53 y 78% de su
población en zona rural, definida así por el Dane y de 1.544.352 habitantes,
1.068.536 (69%) eran rurales(22).
TABLA 3. Población
de La Región en 2015.
Fuente:
construcción nuestra con datos de Colombia-Dane proyecciones 1985-2005 (21).
En el centro de La Región está el Nudo de
Paramillo, en territorios de Peque e Ituango en Antioquia y de Tierralta,
Montelíbano y Puerto Libertador en Córdoba. En el Nudo, la Cordillera
Occidental colombiana se divide en tres serranías: Abibe (rama oeste, dirigida
al noroeste; marca límites Antioquia-Córdoba), San Jerónimo (rama central,
dirigida al norte; casi toda en territorio cordobés) y Ayapel (rama este,
dirigida al noreste; marca límites Antioquia-Córdoba). El río Sinú recorre
entre las serranías de Abibe y San Jerónimo y desemboca al mar Caribe; el río
San Jorge recorre entre San Jerónimo y Ayapel; desemboca al río Cauca. Córdoba
tiene un área de 24.290 km2 (2,13% del total colombiano de
1.138.355). Antioquia tiene 65.810 kms2 (5,78% de Colombia). La Región tiene clima cálido y húmedo; alrededor
de 98% del piso térmico es cálido.
3- Geografía y clima. Excepto
las zonas montañosas en el Nudo de Paramillo y las serranías, La Región tiene
grandes planicies en Urabá y el Bajo Cauca, mientras que en el sur de Córdoba
predominan las montañas de poca altura; esta parte montañosa representa 40% del
territorio cordobés. Tiene abundancia de aguas en arroyos, quebradas y ríos. En
la parte más occidental del Urabá Antioqueño y en la parte norteña del sur de
Córdoba abundan las lagunas y ciénagas naturales(23). En el centro
de las llanuras del Caribe, la Depresión Momposina se extiende desde la Ciénaga
de Ayapel hasta el pie de la Sierra Nevada de Santa Marta y desde las primeras
alturas de Zaragoza (Antioquia) y Simití (Bolívar) hasta el pie de las
altiplanicies de las sabanas del Caribe; tiene 600.00 hectáreas y es la mayor
depresión cenagosa del país(24). En el Bajo Cauca, incluidos los
municipios que sumamos procedentes del Nordeste, hay abundancia de pozos y
lagos artificiales asociados con minería artesanal y más recientemente con
minería en gran escala basada en retroexcavadoras, producto de la actividad de
narcotraficantes y otros actores ilegales.
La provincia húmeda a super-húmeda abarca
79,5% del territorio colombiano. Los pisos térmicos cálido y medio comprenden
91% del territorio del país: 82% a cargo del piso cálido y 9% por parte del
medio. El estrato provincia húmeda súper-húmeda con pisos cálido-medio
representa 80.891.924 hectáreas, que corresponden a 71% del total del país(10)
Allí está el territorio más favorable para el paludismo, según humedad y
temperatura. Si sólo se atiende a la humedad, ese terreno favorable es 79,5%
del total; si considera únicamente el piso térmico, ese territorio es 91%, pero
si se consideran simultáneamente las dos variables, como debe ser, el área es
71% del total. La Región hace parte de la provincia húmeda a super-húmeda y
está en el piso térmico cálido.
En La Región hay al menos cuatro niveles de
intensidad pluviométrica: 1) en la parte sur del golfo de Urabá se presentan
2.500-3000 mm3/año; 2) al oriente del Golfo, hacia Turbo y Apartadó,
caen 2.0002.500 mm3/año; 3) en una faja desde el norte de Turbo, en
Necoclí, San Juan y San Pedro de Urabá, Arboletes, pasando por Valencia,
Tierralta, Puerto Libertador y Montelíbano, hasta llegar al Bajo Cauca
Antioqueño y seguir al oriente hacia las sabanas del sur de Bolívar y más allá,
las lluvias son de 1.500-2.000 mm3/año; 4) más al norte, en zonas de
los valles medios del Sinú y del San Jorge, la precipitación se reduce a 1.0001.5000
mm3/año. En La Región hay, claramente, una reducción de las lluvias
en dirección sur-norte, pero siempre existen al menos 1.000 mm3/año,
lo que garantiza ambiente propicio para los anofelinos. Un fenómeno
hidroclimático de importancia en las sabanas de Córdoba es el de las
inundaciones provocadas por los ríos Sinú y San Jorge(25), del cual
no conozco estudios que exploren su relación con el paludismo, pero es
esperable que la tenga.
4- El paludismo en La Región: incidencia
y anofelinos. La
transmisión es estable, sin marcadas fluctuaciones en el número de casos de
malaria durante el año. Desde el decenio 1950-1959, La Región ha tenido alta
incidencia palúdica (IPA> 25 por 1.000 expuestos) y predominio de P. vivax (6070% del total)(12,14,26).
La incidencia de paludismo en 2000-2016 en
cada zona de La Región aparece en la Tabla
4 (Córdoba) y en la Tabla 5
(Urabá y Bajo Cauca). En Córdoba es clara la tendencia decreciente de la
incidencia; la tendencia incluye el efecto del PMC en los años 2010 a 2012,
pero es claro que la reducción venía desde mucho antes. En Bajo Cauca hay
relativa estabilidad de la incidencia; en Urabá hay tendencia a la disminución,
pero con estabilidad en los últimos cinco años; en estas dos zonas no se ve un
efecto claro del PMC.
TABLA
4. Paludismo
en Córdobaa, 2000-2016
a En
Córdoba, 90% de los casos se originan en los 4 municipios del sur, que integran
La Región.
b IFA,
IVA, IPX, IPA: índices parasitarios anuales para P. falciparum, P. vivax, malaria
mixta y global (todas las especies), respectivamente.
Fuente: elaboración nuestra a partir
de los datos de casos palúdicos obtenidos en Secretaria Departamental de Salud
de Córdoba y en Boletín Epidemiológico Semanal (BES) 52 de 2010 y 50 de 2011;
la población se obtuvo en Colombia-Dane proyecciones 1985-2025.
TABLA 5. Tasa
(IPA ajustado por 1.000 expuestos) de paludismo en Antioquia y municipios de
Urabá y Bajo Cauca (6 municipios), 2000-2016
Fuente:
construcción nuestra con datos de la DSSA.
En Colombia hay diez especies de Anopheles como vectoras reconocidas de
malaria(27); los tres vectores primarios son An. (Nyssorhynchus) albimanus
Wiedemann, An. (Nys.) darlingi Root y An. (Nys.) nuneztovari s.l Gabaldón;
los siete vectores secundarios son An.
calderoni Wilkerson(28), An.
(K.) neivai, An. oswaldoi (Peryassu)(29,30), An. (Kertezsia) pholidotus
(no An. (Kertezsia) lepidotus Zavortink), An. (An.) pseudopunctipennis Theobald, An.
(Anopheles) puntimacula Dyar &
Knab, y An. rangeli Gabaldon, Cova,
et al.(29,30). A esta lista, otros autores agregan An. neomaculipalpus Curry(31).
Estos son algunos datos sobre distribución y antropofilia o zoofilia de esas
especies(13), la mayoría presentes en La Región:
1. An. albimanus: Costa Pacífica, Costa Atlántica — incluida La Región— y en San
Andrés, Providencia y Santa Catalina; por debajo de 500 masnm. En 2007, fue
reportada por primera vez en el interior del país, en la vereda Bocas,
municipio Aguadas, Caldas. Se alimenta del hombre y sobre todo de animales
2. An. darlingi: Amazonia, Orinoquía, Llanos Orientales,
Magdalena Medio, La Región; en general por debajo de 500 masnm, en regiones de
alta pluviosidad. Altamente antropofílico. En La Región, en Puerto Libertador,
se ha encontrado An. darlingi infectado
en forma natural con P. vivax VK247(32).
3. An. nuñeztovari:
en La Región, en Sarare (confluyen los departamentos de Norte de Santander,
Boyacá y Arauca), Catatumbo (Norte de Santander), Magdalena Medio (extenso
valle interandino en la parte central de Colombia, formado por el río Magdalena
entre los rápidos circundantes con la ciudad tolimense de Honda y la entrada
del río a las llanuras costeras del Mar Caribe); hasta 900 masnm, en selvas y
bosques con alta pluviosidad. En Montelíbano y Tierralta hay An. nuñeztovari infectado en forma natural
con P. vivax VK247(32).
4. An. punctimacula: hasta máximo 1.600 masnm, a lo largo y
ancho del país, incluida La Región, pero no en Putumayo, Caquetá, Guaviare,
Guainía, Vichada, Casanare, Boyacá y San Andrés, Providencia y Santa Catalina.
5. An. pseudopunctipennis: en casi todos los departamentos,
incluida La Región, entre 150 y 2.000 masnm, pero no en Putumayo, Amazonas,
Guaviare, Vaupés, Guainía, Vichada, Atlántico, Sucre y San Andrés, Providencia
y Santa Catalina.
6. An. neivai:
se ha registrado en La Región, Bolívar, toda la Costa Pacífica, Casanare,
Cundinamarca y Caquetá. Altamente antropofílica.
7. An. pholidotus: en Caquetá, Tolima, Cundinamarca y
Magdalena. En Tolima fue incriminado como posible vector de malaria. Se
alimenta sobre el humano. El nombre de An.
lepidotus, históricamente dado a un posible vector primario de malaria en
Cunday, municipio de Villarrica, Tolima, es incorrecto y debe ser cambiado a An. Pholidotus(33,34,35).
Es decir, en Colombia no se ha demostrado la presencia de An. lepidotus: “Dada la ausencia de An. lepidotus, incluso en los últimos años, consideramos que las
especies de mosquitos que fueron previamente incriminadas como el vector de la
malaria durante el brote (de Cunday, Villarrica, Tolima) fueron, en efecto, An. pholidotus…”(34).
8. An. neomaculipalpus:
desde México hasta Argentina; en Colombia se vio infectado en forma natural con
P. falciparum(36).
De las especies estudiadas por estos autores, An.albimanus, An.darlingi, An.alloph y An. neomaculipalpus mostraron infección por P. falciparum y solo las dos primeras habían sido incriminadas
antes como vectoras; además, An.
albimanus fue el único positivo para P.
vivax. Se tiene informe de dos especímenes positivos, en forma natural,
para P. falciparum in Turbo, Urabá(32).
9. An. calderoni: está probada su presencia en el
país(37,38,39), incluyendo localidades costeras y de alturas
hasta de 1.113 metros de elevación, como Tumaco, Nariño (Costa Pacífica), El
Otoño, Candelaria, y Guadalajara y la Laguna de Sonso, Buga, ambas en el Valle
del Cauca(39,40,41,42). Fue detectado en Nariño con infección
natural por P. falciparum, pero su
importancia epidemiológica aún debe ser confirmada(42).
10. An. rangeli: hallado en siete localidades de
los municipios de Puerto Asís y Puerto Leguízamo en Putumayo, junto con An. oswaldoi; ambos se hallaron
naturalmente infectados con P. vivax;
las dos especies son incriminadas como vectores en este departamento(29).
Hay otros informes sobre la presencia de esta especie en Putumayo(43,44).
También se ha encontrado en Cimitarra, Santander(30). En 1983, en
Córdoba, corregimiento de Buenaventura (Valle), se reconocieron nueve especies
y de ellas cuatro (A. oswaldoi, A.
rangeli, A. evansi, A. strodei) constituyeron nuevos registros para el
Valle del Cauca. Está en La Región(45).
11.
An.
oswaldoi: hallado infectado en forma natural con P. vivax en Puerto Asís y Puerto
Leguízamo en Putumayo, junto con An.rangeli(29);
existen otros informes sobre su presencia en Puerto Asís y en Puerto Leguízamo,
departamento de Putumayo(43,44); también se halla en Córdoba,
corregimiento de Buenaventura (Valle)(45). Ha sido encontrado en
Puerto Libertador y Montelíbano, Córdoba(32).
Todos esos vectores exhiben tendencia a
picar más en el exterior y a reposar también allí. Hay que tener presente que
ahora las más importantes medidas de control palúdico están dirigidas a los
mosquitos dentro de las viviendas(27).
En Antioquia y Córdoba las 19 especies
encontradas a 2007 son(46):
a) En
Antioquia y en Córdoba: 16 especies: An.
albimanus Wiedemann, An. apicimacula Dyar
& Knab, An. argyritarsis Robineau-Desvoidy,
An. braziliensis (Chagas), An. costai Fonseca & Ramos, An. darlingi Root, An. eiseni Coquillett, An.
marajoara Galvão & Damasceno, An.
neomaculipalpus Curry, An.
nuneztovari Gabaldon, An. oswaldoi (Peryassu),
An. pseudopunctipennis Theobald, An. punctimacula Dyar & Knab, An. rangeli Gabaldon, Cova Garcia &
Lopez, An. strodei Root y An. triannulatus Neiva & Pinto.
b) En Antioquia solamente:
dos especies: An. malefactor Dyar
& Knab y An. neivai Howard Dyar
& Knab.
c) En Córdoba solamente: una
especie: An. aquasalis Curry.
Varias de las especies listadas, incluyendo
An. albimanus, An. darlingi y An.
nuneztovari s.l., son vectores primarios de paludismo en otras regiones de
Colombia; An. rangeli, An. oswaldoi s.l., An. neivai y
An.
marajoara son de importancia regional/local, dicen González, et
al. y citan varios autores(29,32,36,47).
Las principales especies vectoras en la
zona noroccidental del país son An.
darlingi y An. Albimanus(47). An. nuneztovari es un importante vector
palúdico disperso a ambos lados de las cordilleras andinas(48). En
2016 se anotó que en Colombia hay 40 a 47 especies de Anopheles informadas y
ocho especies de complejos (C) se identificaron en 2005-2015. En las áreas más
endémicas del país, 13 especies de Anopheles
y cuatro nuevos linajes se hallaron en 2016. En el noroeste colombiano, An. nuneztovari C, An. albimanus y An. darlingi
están presentes en municipios con IPA mayor de >35 cases/1000 habitantes(49).
Diez especies de Anopheles se
capturaron asentadas en humano y en sitios de cría revisados en 27 lugares de
los cuatro municipios del sur de Córdoba; las más frecuentes, según la captura
sobre humanos fueron, en orden decreciente, fueron An. nuneztivari, An.
albimanus. An. darlingi y An. Triannulatus(49).
La infección natural de Anopheles
con Plasmodium spp. fue detectada en cuatro de 12.027 mosquitos
(0,03 %) en las 70 localidades colombianas de la región del Pacífico y de los
cuatro municipios de alta endemia en el sur de Córdoba. De los cuatro mosquitos
positivos, dos fueron An. nuneztovari C de Córdoba infectado con P.
falciparum(49)..
En Nuevo Tay, en Tierralta (sur de Córdoba)
se han registrado An. darlingi, An.
albimanus, An. nuneztovari s.l., y An.
triannulatus s.l.(50). Se ha demostrado alto flujo de genes
entre las poblaciones de An. punctimacula
s.l. de los municipios de Nechí (Bajo Cauca) y Montería (centro de Córdoba)(51).
5- Ausencia de resistencias a medicamentos
y a insecticidas en La Región
La resistencia plasmodial a los
medicamentos (RPM) y la resistencia vectorial a los insecticidas (RVI) se han
señalado en Colombia para “explicar” la persistencia y la esencia de la
tendencia casi siempre creciente de la morbilidad malárica en el país. Contra
la primera falacia, desde 1986 se ha denunciado la inexistencia de la RPM como
factor que afecte de manera importante la epidemiología de la malaria por P. falciparum en Colombia(52,58).
El tratamiento oficial para malaria-P.
vivax siempre ha sido cloroquina más primaquina para la enfermedad no
complicada. Todos los datos indican que, ahora mismo, ese tratamiento es
completamente eficaz para curar el ataque agudo(54,59,62). Así,
pues, la RPM nunca ha sido ni es importante en el mantenimiento e incremento
del paludismo entre nosotros ni, en forma específica, en La Región, donde se
han realizado la mayoría de estudios de eficacia antimalárica en Colombia
siguiendo los protocolos de OMS.
Lo mismo puede decirse, en forma
categórica, sobre el embuste de la RVI. Se ha informado en muy escasos y
aislados tiempos y puntos, focalizada (probablemente debida al uso en la
agricultura)(63,64,65,66,67) y de muy baja magnitud frente a los
insecticidas de uso común en la lucha antimalárica(65,67); no
obstante su escasez, esos datos siempre deben usarse para crear, desarrollar y
operar sistemas de alerta temprana para evaluar el comportamiento de las casi
cincuenta especies anofelinas en Colombia, de las cuales siete son consideradas
vectores de Plasmodium,(65,66)
como debe hacerse también con la vigilancia de la resistencia a los
medicamentos.
FIGURA 2. Delimitada por la línea
punteada está La Región, en el noroeste de Colombia. La integran 25 municipios:
11 del Urabá Antioqueño, 4 del sur de Córdoba y 10 del Bajo Cauca Antioqueño.
Se trata de una región plana excepto por las altas montañas del Nudo de Paramillo,
al norte de Antioquia y al sur de Córdoba, donde nacen los ríos Sinú y San
Jorge. Son 34.848 km2.
Fuente:
elaboración propia basada en mapa del Instituto Nacional de Vías-Invías de
Colombia
DISCUSIÓN
Un asunto de máximo interés es preguntar por
qué los países y los organismos sanitarios nacionales e internacionales no
presentan la información sobre malaria en función de criterios epidemiológicos
sino de criterios político-administrativos. Todos afirman, con base en los
hechos, que el paludismo se presenta en focos (guaridas, hotspots, cluster o agrupamientos espacio-temporales, etc.), pero
la información regular que ofrecen sobre ellos es nula. Véanse, por ejemplo,
los informes epidemiológicos semanales de Colombia (en el Boletín Epidemiológico
Semanal) y se constatará lo dicho: todo se presenta en función de
departamentos, muy rara vez de algunos pocos municipios y nunca por focos o
zonas de intensa actividad, como La Región. Una de las muchas maneras de
empezar a corregir esta falla es definir con claridad y precisión las regiones
endémicas, como puede ser el caso de La Región. Pienso que esta debe
conformarse por 25 municipios, agregando a los 21 que usualmente se incluyen en
el Bajo Cauca, otros cuatro municipios de Antioquia (Valdivia, Anorí, Remedios,
Segovia), porque tienen las mismas condiciones ecoepidemiológicas y similar
nivel de endemia palúdica. El Instituto Nacional de Salud y su Boletín
Epidemiológico Semanal debieran ofrecer información regular y específica para
La Región, así como para otras.
Con base en los datos aquí presentados y
otros revisados, puede demostrarse que la cantidad de casos de paludismo en La
Región en los últimos veinte años es la más alta del país y que el riesgo
palúdico, expresado con el índice parasitario anual, ocupa siempre uno de los
dos primeros lugares, alternando con la Costa Pacífica, entendida como la
integrada por los municipios asentados en la llanura del Pacífico. Su IPA en
2000-2016 ha sido, en promedio, 35 casos por mil expuestos (mediana 33 casos
por mil).
Se concluye que existen argumentos
ecológicos y epidemiológicos abundantes y sólidos para proponer que La Región
se integre por los 25 municipios referidos y que las autoridades sanitarias
colombianas, tanto nacionales como departamentales, entreguen información
periódica sobre ella, para uso de investigadores, profesionales, estudiantes y
otros interesados nacionales e internacionales.
AGRADECIMIENTOS
Colciencias 111556933361, Contrato
444-2013; Codi-Estrategia de Sostenibilidad-Universidad de Antioquia 2014-2015
código 1852; Codi-Convocatoria Programática-Universidad de Antioquia 2014-1008;
Universidad de Antioquia.
REFERENCIAS
1.
Bejon P, Williams TN, Nyundo C, Hay SI, Benz D, Gething PW, et al. A
micro-epidemiological analysis of febrile malaria in Coastal Kenya showing
hotspots within hotspots. Elife. 2014; 3: e02130. DOI: http://
dx.doi.org/10.7554/eLife.02130.001.
2. Bejon P, Williams TN,
Liljander A, Noor AM, Wambua J, Ogada E, et al. Stable and unstable malaria
hotspots in longitudinal cohort studies in Kenya. PLoS Med. 2010; 7: e1000304.
DOI: 10.1371/journal.pmed.1000304.
3.
Mackinnon MJ, Gunawardena DM, Rajakaruna J, Weerasingha S, Mendis KN, Carter R.
Quantifying genetic and nongenetic contributions to malarial infection in a Sri
Lankan population. Proc Natl Acad Sci U.S.A. 2000; 97(23): 12661-12666. DOI:
10.1073/pnas.220267997.
4.
Gamage-Mendis AC, Carter R, Mendis C, De Zoysa AP, Herath PR, Mendis KN.
Clustering of malaria infections within an endemic population: risk of malaria
associated with the type of housing construction. Am J Trop Med Hyg. 1991;
45(1): 77-85.
5. Ghebreyesus TA, Haile
M, Witten KH, Getachew A, Yohannes M, Lindsay SW, et al. Household risk factors
for malaria among children in the Ethiopian highlands. Trans R Soc Trop Med
Hyg. 2000; 94(1): 17-21.
6. Gaudart J, Poudiougou
B, Dicko A, Ranque S, Toure O, Sagara I, et al. Space-time clustering of
childhood malaria at the household level: a dynamic cohort in a Mali village.
BMC Public Health. 2006; 6: 286. DOI: 10.1186/1471-2458-6-286.
7.
Kreuels B, Kobbe R, Adjei S, Kreuzberg C, von Reden C, Bäter K, et al. Spatial
variation of malaria incidence in young children from a geographically
homogeneous area with high endemicity. J Infect Dis. 2008; 197(1): 85-93. DOI:
10.1086/524066.
8. Smith DL, Dushoff J,
Snow RW, Hay SI. The entomological inoculation rate and Plasmodium falciparum
infection in African children. Nature. 2005; 438(7067):
492-495. DOI: 10.1038/ nature04024.
9.
Belizario VY, Saul A, Bustos MD, Lansang MA, Pasay CJ, Gatton M, et al. Field
epidemiological studies on malaria in a low endemic area in the Philippines.
Acta Trop. 1997; 63(4): 241-256.
10. Colombia, Ministerio
de Salud Pública, Servicio Nacional de
Erradicación de la Malaria (SEM).Plan de erradicación de la malaria. Bogotá,
1957. Volumen 1. Bogotá: SEM; 1957.
11. Carmona-Fonseca J. La
malaria en Colombia, Antioquia y las zonas de Urabá y Bajo Cauca: panorama para
interpretar la falla terapéutica antimalárica.
Parte 2. Iatreia. 2004; 17(1): 34-53.
12. Carmona-Fonseca J. La
malaria en Colombia, Antioquia y las zonas de Urabá y Bajo Cauca: panorama para
interpretar la respuesta terapéutica antimalárica. Parte 1. Iatreia. 2003;
16(4): 299-318.
13. Colombia, Ministerio
de la Protección Social. Guía de Vigilancia
Entomológica y Control de Malaria. Bogotá: Minprotección; 2011.
14.
Padilla JC, Uribe G, Araújo RM, Narváez PC, Herrera-Valencia S. Epidemiology
and control of malaria in Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2011; 106 Suppl 1:
114-122.
15.
Colombia, Departamento Administrativo Nacional de Estadística (Dane). Conceptos
básicos.
16.
Padilla JC, Chaparro PE, Molina K, Arevalo-Herrera M, Herrera S. Is there
malaria transmission in urban settings in Colombia? Malar J. 2015; 14: 453.
DOI: 10.1186/s12936-015-0956-0.
17. Ochoa J, Osorio L.
Epidemiología de malaria urbana en Quibdó, Chocó. Biomedica. 2006; 26(2):
278-285.
18. Carrasquilla G. An
ecosystem approach to malaria control in an urban setting. Cad Saude Publica.
2001; 17 Suppl: 171-179.
19.
Mendez F, Carrasquilla G, Muñoz A. Risk factors associated with malaria
infection in an urban setting. Trans R Soc Trop Med Hyg. 2000; 94(4): 367-371.
20. Méndez F, Carrasquilla
G. Epidemiología de la malaria en el área urbana de Buenaventura: Análisis de la
ocurrencia en el período 1987-1993. Colomb Med. 1995; 26(3): 77-84.
21. Colombia, Departamento
Administrativo Nacional de Estadística (DANE). Estimaciones de población
1985-2005 y proyecciones de población
2005-2020 nacional, departamental y municipal por sexo y edades simples de 0 a
26 años. Bogotá: Dane; 2005.
22.
Colombia, Departamento Administrativo Nacional de Estadística (Dane).
Resultados Censo General 2005. Población censada después de compensada por
omisiones de cobertura geográfica (1,22%) y contingencia de transferencia
(0,26%). Distribución por municipios ydepartamentos. 2005.
23.
Colombia, Ministerio de Ambiente
y Desarrollo Sostenible.
Instituto de Hidrología Meteorología y Estudios Ambientales
(IDEAM). Ecosistemas de
Colombia (mapa) (sitio en internet).
24. Striffler L. El Río
San Jorge. 4 ed. Montería: Corporación Autónoma Regional del Sinú y del San
Jorge; Fundación Universitaria Luis Amigó; 2008.
25. Sepúlveda-Vargas RD.
Las Inundaciones en Córdoba: Un análisis desde la teoría del lenguaje de
Wittgenstein. Seminario internacional “Justicia ambiental y conflictos por el
agua”. AGUA 2013. El riesgo en la
gestión del agua. Cali, octubre 15 al 18 de 2013.
26. Carmona-Fonseca J. La
malaria en Colombia, Antioquia y las zonas de Urabá y Bajo Cauca: panorama para
interpretar la respuesta terapéutica antimalárica. Parte 2. Iatreia. 2004;
17(1): 34-53.
27. Conde M, Pareja PX,
Orjuela LI, Ahumada ML, Durán S, Jara JA, et al. Larval habitat characteristics
of the main malaria vectors in the most endemic regions of Colombia: potential
implications for larval control. Malar J. 2015; 14: 476. DOI: 10.1186/
s12936-015-1002-y.
28. Orjuela LI, Ahumada
ML, Avila I, Herrera S, Beier JC, Quiñones ML. Human biting activity,
spatialtemporal distribution and malaria vector role of Anopheles calderoni in the southwest of Colombia. Malar J. 2015;
14: 256. DOI: 10.1186/s12936-0150764-6.
29. Quiñones ML, Ruiz F,
Calle DA, Harbach RE, Erazo HF, Linton YM. Incrimination of Anopheles (Nyssorhynchus) rangeli and An. (Nys.) oswaldoi as
natural vectors of Plasmodium vivax in
Southern Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2006; 101(6): 617-623.
30. Brochero H, Pareja PX,
Ortiz G, Olano VA. [Breeding places and biting activity of Anopheles species in the municipality of Cimitarra, Santander,
Colombia]. Biomedica. 2006; 26(2): 269-277.
31.
Montoya-Lerma J, Solarte YA, Giraldo-Calderón GI, Quiñones ML, Ruiz-López F,
Wilkerson RC, et al. Malaria vector species in Colombia: a review. Mem Inst
Oswaldo Cruz. 2011; 106 Suppl 1: 223238.
32.
Gutiérrez LA, González JJ, Gómez GF, Castro MI, Rosero DA, Luckhart S, et al.
Species composition and natural infectivity of anthropophilic Anopheles (Diptera: Culicidae) in the
states of Córdoba and Antioquia, Northwestern Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz.
2009; 104(8): 1117-1124.
33. Escobar J, Gonzáles R,
Quiñones ML, Wilkerson RC, Harrison B, editors. Presence of Anopheles (Kerteszia) pholidotus in a malaria focus in
Colombia. Mosquito vector biology and control in Latin America – a 20th
symposium; 2010.
34.
Escovar JE, González R, Quiñones ML, Wilkerson RC, Ruiz F, Harrison BA.
Morphology of the larvae, male genitalia and DNA sequences of Anopheles (Kerteszia) pholidotus (Diptera: Culicidae) from
Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2014; 109(4): 473-479.
35.
Harrison BA, Ruiz-Lopez F, Falero GC, Savage HM, Pecor JE, Wilkerson RC. Anopheles (Kerteszia) lepidotus (Diptera: Culicidae), not the
malaria vector we thought it was: Revised male and female morphology; larva,
pupa, and male genitalia characters; and molecular verification. Zootaxa. 2012;
3218: 1-17.
36. Herrera S, Suárez MF,
Sánchez GI. Uso de la técnica inmuno-radiométrica (IRMA) en Anopheles de Colombia
para la identificación de esporozoitos de Plasmodium. Colomb Med. 1987; 18(1):
2-6.
37.
González R, Carrejo N, Wilkerson RC, Alarcon J, Alarcon-Ormasa J, Ruiz F, et
al. Confirmation of Anopheles
(Anopheles) calderoni Wilkerson, 1991
(Diptera: Culicidae) in Colombia and Ecuador through molecular and
morphological correlation with topotypic material. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2010;
105(8): 1001-1009.
38.
González R, Ruiz F, Carrejo N, Wilkerson R, Linton IM. Primer registro de Anopheles calderoni Wilkerson, 1991
(Diptera: Culicidae) en Colombia, verificado mediante análisis morfológico de
progenies y secuencias de COI (barcoding). Biomédica. 2009; 29 (Suppl):
299-300.
39. Murcia-Ramírez CH.
Determinación de mosquitos Anopheles
spp (Diptera: Culicidae) presentes en cuatro localidades del departamento de
Nariño y su infección natural con Plasmodium.
Tesis. Universidad del Tolima. Ibagué: Universidad del Tolima; 2013.
40.
Lucumí-Aragón D, González R, Salas-Quinchucua C. Actividad de picadura de Anopheles calderoni (Diptera: Culicidae)
en dos localidades del Valle del Cauca, Colombia. Rev Colomb Entomología. 2011;
37(2): 256-261.
41.
Naranjo-Díaz N, Altamiranda M, Luckhart S, Conn JE, Correa MM. Malaria vectors
in ecologically heterogeneous localities of the Colombian Pacific region. PLoS
One. 2014; 9(8): e103769. DOI: 10.1371/journal.pone.0103769.
42.
Rodríguez-Zabala J, González R, Correa MM, Gómez GF. Análisis morfométrico de
dos poblaciones de Anopheles
(Anopheles) calderoni (Diptera:
Culicidae) del suroccidente colombiano. Revista Mexicana de Biodiversidad.
2016; 87(3): 966-971.
43. Orjuela LI, Herrera M,
Erazo H, Quiñones ML. Especies de Anopheles
presentes en el departamento del Putumayo y su infección natural con Plasmodium Biomedica. 2013; 33(1):
42-52.
44.
Calle DA, Quiñones ML, Erazo HF, Jaramillo O N. Morphometric discrimination of
females of five species of Anopheles of
the subgenus Nyssorhynchus from Southern and Northwest Colombia. Mem Inst
Oswaldo Cruz. 2002; 97(8): 1191-1195.
45. Fajardo P, Barreto P,
Suárez MF. Anofelinos de Córdoba (Buenaventura, Colombia). Colombia Medica.
1983; 14(2): 99-103.
46. González R, Carrejo N.
Introducción al estudio taxonómico de Anopheles
de Colombia: claves y notas de distribución. Cali: Universidad del Valle, 2007.
47. Olano V, Brochero H,
Sáenz R, Quiñones M, Molina J. Mapas preliminares de la distribución de Anopheles vectores de malaria en
Colombia. Biomedica. 2001; 21(4):402-483.
48.
Naranjo-Díaz N, Sallum MA, Correa MM. Population dynamics of Anopheles nuneztovari in Colombia.
Infect Genet Evol. 2016; 45: 56-65. DOI: 10.1016/j.meegid.2016.08.019.
49.
Ahumada ML, Orjuela LI, Pareja PX, Conde M, Cabarcas DM, Cubillos EF, et al.
Spatial distributions of Anopheles species
in relation to malaria incidence at 70 localities in the highly endemic
Northwest and South Pacific coast regions of Colombia. Malar J. 2016; 15: 407.
DOI: 10.1186/s12936-016-1421-4.
50. Aycardi-Morinelli MP,
Correa MM, Zarate-Peñata E, Padrón-Echenique C. Determinación de especies
anofelinas en una localidad endémica de malaria en el departamento de Córdoba,
noroeste de Colombia. Entomotropica. 2016; 31(36): 294-301.
51. Urrea PA, Correa MM,
Naranjo-Díaz N. Variabilidad genética de Anopheles
punctimacula sl en dos localidades de la zona endémica para la malaria: El
Bajo Cauca y Alto Sinú. Hechos Microbiológicos. 2016; 5(2): 51-62.
52. Blair S. Resistencia
del P. falciparum a drogas en
Colombia, 1961-1986. Biomedica. 1986; 6(3): 95-100.
53. Carmona-Fonseca J,
Tobón A, Álvarez G, Blair S. El tratamiento
amodiaquina-sulfadoxina-pirimetamina tiene eficacia del 98% para la malaria
falciparum no complicada (Antioquia, Colombia; 2003). Iatreia. 2005; 18(1):
5-16.
54. Carmona-Fonseca J,
Alvarez G, Blair S. Malaria por Plasmodium
vivax: curación del ataque agudo con tres dosis diferentes de primaquina y
dosis fija de cloroquina. Antioquia,
Colombia, 2003-2004. Biomedica. 2006; 26(3): 353-365.
55. Carmona-Fonseca J.
Nuevos tratamientos para el paludismo en Colombia, 2006. Acta Medica
Colombiana. 2007; 32(3): 6.
56. Carmona-Fonseca J.
¿Nuevos tratamientos para el paludismo en Colombia, 2007? Acta Medica
Colombiana. 2007; 32(4): 206-207.
57.
Blair S, Carmona-Fonseca J, Piñeros JG, Ríos A, Alvarez T, Alvarez G, et al.
Therapeutic efficacy test in malaria falciparum in Antioquia, Colombia. Malar
J. 2006; 5: 14.
58. Pérez MA, Cortés LJ,
Guerra AP, Knudson A, Usta C, Nicholls RS. Eficacia de la combinación
amodiaquina más sulfadoxina-pirimetamina y de la cloroquina para el tratamiento
del paludismo en Córdoba, Colombia, 2006. Biomedica. 2008; 28(1): 148-159.
59.
Osorio L, Pérez LP, González IJ. Evaluación de la eficacia de los medicamentos
antimaláricos en Tarapacá, Amazonas colombiano. Biomedica. 2007; 27(1):
133-140.
60. Alvarez G, Piñeros JG,
Tobón A, Ríos A, Maestre A, Blair S, et al. Efficacy of three
chloroquineprimaquine regimens for treatment of Plasmodium vivax malaria in
Colombia. Am J Trop Med Hyg. 2006; 75(4): 605-609.
61. Castillo CM, Osorio
LE, Palma GI. Assessment of therapeutic response of Plasmodium vivax and Plasmodium
falciparum to chloroquine in a Malaria transmission free area in Colombia.
Mem Inst Oswaldo Cruz. 2002; 97(4): 559-562.
62. Carmona-Fonseca J,
Arango E, Blair S. Gametocitemia en malaria por Plasmodium falciparum tratada con amodiaquina o artesunato.
Biomedica. 2008; 28(2): 195-212.
63. Ocampo CB, Brogdon WG,
Orrego CM, Toro G, Montoya-Lerma J. Insecticide susceptibility in Anopheles pseudopunctipennis from
Colombia: comparison between bioassays and biochemical assays. J Am Mosq
Control Assoc. 2000; 16(4): 331-338.
64.
Jaramillo GI, Robledo PC, Mina NJ, Muñoz JA, Ocampo CB. Comparison of the
efficacy of longlasting insecticidal nets PermaNet® 2.0 and Olyset® against Anopheles albimanus under laboratory
conditions. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2011; 106(5): 606-612.
65.
Fonseca-González I, Quiñones ML, McAllister J, Brogdon WG. Mixed-function
oxidases and esterases associated with cross-resistance between DDT and
lambda-cyhalothrin in Anopheles darlingi Root
1926 populations from Colombia. Mem Inst Oswaldo Cruz. 2009; 104(1): 18-26.
66.
Fonseca-González I, Cárdenas R, Quiñones ML, McAllister J, Brogdon WG.
Pyrethroid and organophosphates resistance in Anopheles (N.) nuneztovari
Gabaldón populations from malaria endemic areas in Colombia. Parasitol Res.
2009; 105(5): 1399-1409. DOI: 10.1007/s00436-0091570-2.
67. Quiñones ML, Norris
DE, Conn JE, Moreno M, Burkot TR, Bugoro H, et al. Insecticide resistance in
areas under investigation by the International Centers of Excellence for
Malaria Research: A challenge for malaria control and elimination. Am J Trop
Med Hyg. 2015; 93(3 Suppl): 69-78. DOI:
10.4269/ajtmh.14-0844.
Forma
de citar: Carmona-Fonseca J. La Región “Urabá Antioqueño-Cuencas
altas de los ríos Sinú y San Jorge-Bajo Cauca antioqueño”: “guarida” del
paludismo colombiano. Rev Univ Ind Santander Salud. 2017; 49(4): 577-589